Quando D. Sebastião foi para África pela primeira vez quis que o duque o acompanhasse, ficando o governo do ducado a cargo de D. Catarina (1574), prova de que se dava à Casa de Bragança a importância de um reino. O Duque foi a essa expedição com 600 cavaleiros e 2000 infantes das suas terras. Em 1576 sucedeu ao seu cunhado como 11.º Condestável de Portugal. Preparava-se também para ir com o rei à segunda e desastrosa expedição de 1578 quando febres violentas o obrigaram a ficar.
Enviou por isso, para acompanhar o rei, seu filho D. Teodósio, Duque de Barcelos (título que D. Sebastião concedera em 1563 ao primogénito da Casa de Bragança), o qual contava só 10 anos.
Durante o curto reinado do cardeal-rei D. Henrique entrou o Duque de Bragança, juntamente com a duquesa, na pretensão da coroa, e nas cortes reunidas em Lisboa, jurou só obedecer ao rei que os Estados reconhecessem.
Filipe II de Espanha, querendo afastá-lo da pretensão ao trono, mandou oferecer-lhe a realeza do Brasil, o cargo de grão-mestre da Ordem de Cristo, a licença de mandar todos os anos uma nau à Índia por sua conta, prometendo-lhe ainda o casamento do seu filho D. Diogo com uma das suas filhas. Mas o Duque de Bragança, influenciado pela sua mulher D. Catarina (herdeira do trono), rejeitou as propostas (1579).
Morto o cardeal-rei, o duque acompanhou os governadores do reino a Lisboa e Setúbal, diligenciando para que fossem reconhecidos os direitos da sua mulher à coroa portuguesa, mas desistiu e aceitou as “mercês” do rei castelhano.
Camilo Castelo Branco, escreveu :
"Os sucessores do Duque D. Fernando, degolado em tempo de D. João II, nunca puderam obter de D. Manuel, de D. João III, da rainha regente, de D. Sebastião e do cardeal, parte dos privilégios que o filho de D. Afonso V lhes jarretara. A absoluta independência da coroa, e o absoluto domínio em Vila Viçosa, nunca puderam os duques extorqui-lo à condescendência dos soberanos; obteve-o, porém, o avô de D. João IV, em fevereiro de 1581 de Filipe II de Castela".
Por alvará dado em Elvas, em novembro de 1581, o Duque foi autorizado a criar magistrados seus e a instaurar tribunais sem apelação nem agravo das sentenças dos seus juízes.
Em 1584, numa altura em que D. Teodósio já tinha o título de Duque, Filipe II estendeu ainda mais os poderes judiciais dos duques. Mais tarde, em 1587, foi-lhe permitido não cumprir as cartas dos corregedores da Corte, pelo que podia decidir as causas das suas terras e sentenciar como lhe apetecesse. Depois da entrada de Filipe II em Portugal, o Duque D. João serviu de condestável nas cortes de Tomar, onde o monarca espanhol, por suas próprias mãos, lhe deu o colar do Tosão de Ouro.
O mesmo soberano ainda concedeu para o herdeiro, o cargo de condestável do reino em três vidas; para o segundo filho o marquesado de uma cidade de Castela; para o terceiro filho, uma comenda de Castela e muitas outras regalias em dinheiro e concessões. Confirmou-lhe o tratamento de Excelência e a isenção dos direitos de chancelaria.
João I de Bragança em representação genealógica de 1645.
